Comportamiento maternal de la perra

Introducción

Gracias al estudio del comportamiento maternal de los mamíferos, conocemos las interacciones necesarias entre la madre y sus crías, el nivel de dependencia entre ambas y el diferente comportamiento de las especies precociales respecto a las altriciales. En la perra, el comportamiento maternal adecuado es importante por dos motivos principales. En primer lugar, porque los cachorros nacen indefensos, sordos, ciegos y sus movimientos son limitados (como especies altriciales), dependiendo totalmente de una fuente externa para sobrevivir. En el caso de los perros domésticos, en comparación con los perros callejeros y algunos cánidos salvajes, la madre es la principal responsable de los cuidados parentales, por lo que la calidad del cuidado maternal (suponiendo la ausencia de intervención humana) influye directamente en la supervivencia de los cachorros. En segundo lugar, porque el comportamiento de la madre puede afectar al futuro desarrollo de sus crías; aunque los estudios recientes no son concluyentes, las cualidades maternales parecen tener un impacto directo en el desarrollo cognitivo y en la evolución del cachorro 1,2,3.

El comportamiento maternal de la perra se ha estudiado durante muchas décadas 4,5,6 y se ha aceptado la idea de que dicho comportamiento es una respuesta a las necesidades de los cachorros. Los principales elementos involucrados en el comportamiento maternal incluyen el contacto directo con los cachorros (para su termorregulación), la interacción oral (mediante el lamido), la lactancia, la educación y el juego. El efecto de los cuidados maternales en el desarrollo cognitivo es un concepto reciente y se han realizado varios estudios 1,2,3,7,8 para comprender y predecir cómo las interacciones tempranas entre la madre y sus cachorros pueden afectar a la capacidad cognitiva, la duración de los efectos y su impacto en la evolución y el futuro comportamiento del perro adulto. Por tanto, el comportamiento maternal inadecuado podría ser el origen de un comportamiento no deseado en el futuro. Este artículo de revisión se centra en los aspectos generales del comportamiento maternal durante el periodo cercano al parto, el parto y las primeras semanas de vida, analizando la influencia del cuidado maternal en la capacidad cognitiva y el temperamento del perro.

Proximidad al parto

La perra puede mostrar cambios de comportamiento uno o dos días antes de la fecha de parto
9, pero estos cambios pueden ser más o menos evidentes, dependiendo de si la perra es primípara o multípara. En la mayoría de los casos, la perra muestra intranquilidad y disminución del apetito entre 12-24 horas antes del parto. El comportamiento de anidación y de escarbar en el suelo es variable y depende de factores individuales y ambientales, así como del nivel de contacto con el ser humano 10. No se ha establecido ninguna correlación entre la intensidad de los signos de preparación para el parto y la calidad del comportamiento maternal. También se han descrito otros signos como falta de atención, somnolencia, agresividad, ansiedad, imprevisibilidad, irritabilidad y una mayor tendencia a buscar la atención del propietario, aunque algunas perras prefieren aislarse. A medida que se acerca el parto, la perra pasa más tiempo en la zona elegida para parir. El descenso de la temperatura corporal puede dar lugar a la aparición de escalofríos 9, y podría explicar otros cambios comportamentales, pero el uso de este parámetro como indicador del momento de parto sigue siendo discutible. El descenso de en torno a 1,0 °C se ha utilizado como signo indicativo del parto inminente 11, pero según los datos registrados de la temperatura vaginal, este descenso no tiene valor predictivo para el inicio del parto 12.

Parto

El parto normal (eutócico) consiste en la combinación de una serie de cambios fisiológicos, endocrinológicos y comportamentales que culminan con el nacimiento de los cachorros. El parto se desarrolla en tres fases con diferentes características comportamentales. En la primera fase se producen las contracciones uterinas subclínicas, junto con la relajación vaginal y la dilatación del cérvix, pero todavía no se producen las contracciones abdominales. Algunas hembras no muestran signos evidentes en esta fase, pero en caso de observarse, los cambios de comportamiento son similares a los de la proximidad al parto, como la reorganización del material de la cama para intentar construir el nido. La duración de esta fase puede variar en función de los partos previos de la perra, llegando a prolongarse incluso hasta 36 horas en una hembra primeriza nerviosa 9, aunque normalmente esta fase dura entre 6 y 12 horas. La segunda fase consiste en el trabajo de parto activo con el nacimiento de los cachorros. Se caracteriza por la presencia de contracciones abdominales fuertes y coordinadas, seguidas de la vocalización de la perra y la expulsión de líquidos fetales. Una vez que el cuello uterino se ha dilatado completamente, la presencia del primer cachorro en el cuello uterino provoca la aparición del reflejo de Ferguson que desencadena la liberación de oxitocina y, por tanto, la contracción de músculos abdominales, dando lugar a la expulsión de los cachorros.

En cuanto nace el cachorro, la madre debe romper la bolsa amniótica (si no se ha roto antes) (Figura 1); los cachorros que están dentro de las membranas fetales pueden morir en cuestión de minutos si no se liberan rápidamente de ellas. La perra también debe romper el cordón umbilical y lamer enérgicamente al neonato 9, lo que es importante tanto para estimular la respiración como para secar al cachorro, además de ser esencial para establecer el vínculo materno. La inexperiencia (en primerizas) y un alto nivel de estrés durante el parto pueden alterar el comportamiento maternal y dar lugar a un aumento de la mortalidad de los cachorros. Todo el proceso se repite hasta que nacen todos los cachorros, de manera que la perra deja de lamer al cachorro en cuanto se reanudan las contracciones de parto del siguiente nacimiento. De hecho, una perra puede centrarse exclusivamente en el proceso del parto y parecer insensible al llanto de los cachorros 4, descuidando a la camada hasta finalizar esta fase 5. Generalmente, el primer cachorro nace 1-2 horas después de iniciarse la segunda fase, aunque pueden pasar hasta 4 horas. La duración total de esta segunda fase varía en función del tamaño de la camada, puede durar hasta 12 horas y se puede retrasar o incluso detener ante cualquier fuente de estrés o perturbación 4,5.

La tercera fase consiste en la expulsión de las membranas fetales, lo que puede ocurrir tras el nacimiento de cada cachorro o cada dos o tres cachorros. Si no se interviene, la perra se comerá las placentas, lo que es importante en los carnívoros por varias razones; como medida de higiene, como fuente de energía para la madre 4 y, posiblemente, para reducir la atracción de los depredadores.

Comportamiento maternal durante el inicio del posparto

Una vez finalizado el parto, la perra debe presentar una serie de comportamientos que permitan la supervivencia, el crecimiento y el desarrollo de los cachorros 13. Los estudios sobre el comportamiento maternal suelen centrarse en interacciones fáciles de medir, como la interacción oronasal (lamido de los cachorros), el tiempo que pasa la madre con la camada (tanto en contacto estrecho como en la zona del parto), así como la duración de la lactancia y la posición de la madre durante la misma. Aunque el comportamiento maternal es importante hasta el destete, en este artículo se hace especial hincapié en el periodo neonatal y de transición; que es cuando los cachorros son más dependientes de la madre y es esencial observar cómo el carácter y la habilidad maternal afectan al desarrollo de los cachorros. El periodo neonatal (definido como los días 1-16) es el de adaptación a la vida extrauterina, mientras que el periodo de transición comienza cuando los cachorros abren los ojos, caracterizándose por el desarrollo de la capacidad auditiva y de las habilidades neurológicas 10. Cuando este periodo finaliza, los sentidos del cachorro son completamente funcionales y el nivel de dependencia comenzará a disminuir a medida que aumente el comportamiento exploratorio.

Interacción oronasal

La primera interacción de la perra con el neonato consiste en el acicalamiento mediante el lamido 4,6,9. Como ya se ha comentado anteriormente, esto es crucial no solo para la supervivencia del cachorro, sino también para que se produzca la conexión maternal. Se cree que el lamido provoca la micción y la defecación durante las tres primeras semanas de vida 6,9,14 y también lo utiliza la madre para despertar a los cachorros cuando está preparada para amamantarlos, así como para dirigirlos hacia las mamas. La madre continuará lamiendo a los cachorros al menos hasta el destete, aunque con el tiempo, disminuye la frecuencia y, en torno a los 21 días, los cachorros ya pueden orinar y defecar de manera autosuficiente.

Es posible que la frecuencia y/o el tiempo dedicado al acicalamiento de los cachorros influya en el comportamiento cognitivo de los perros. Aunque la actividad de lamido se ha utilizado para clasificar el comportamiento maternal 1,2,3,7, no se ha determinado que exista una correlación directa, aunque según estudios en roedores, se ha demostrado que las crías lamidas frecuentemente por su madre están mejor adaptadas al estrés y tienen una mayor señalización de los genes relacionados con el aprendizaje y la memoria.

Tiempo de contacto

Otro comportamiento maternal importante es el de permanecer en contacto estrecho con los cachorros. Las madres primerizas son reacias a abandonar el nido (Figura 2) hasta al menos tres días después del parto 5,6,8,14 y, a partir de entonces, retomarán gradualmente sus actividades diarias, dejando con más frecuencia solos a los cachorros. Durante esta etapa, las madres pueden ser extremadamente protectoras, especialmente con los extraños 4. El contacto estrecho entre la madre y los cachorros es muy importante para evitar la hipotermia; los neonatos tienen una deficiente capacidad de termorregulación, por lo que es vital proporcionarles calor (a través de la madre y/o de una fuente del entorno) para mantener su temperatura. La hipotermia puede suprimir en el neonato ciertas funciones del organismo, como la digestión y la respiración. Inmediatamente después del nacimiento se produce un descenso fisiológico de la temperatura corporal 15 y después, la temperatura aumenta gradualmente, alcanzando el rango normal de 35-37°C el séptimo día de vida. La dependencia de una fuente de calor externa disminuye con el tiempo, pero parece ser importante para mantener una temperatura corporal estable hasta la cuarta semana de vida de los cachorros 16. 

Actividad de crianza

En los mamíferos, la crianza se basa fundamentalmente en el comportamiento de lactancia de la madre. El acto de dar de mamar por parte de la madre y el de mamar por parte de los cachorros están conectados, de manera que, ante la madre lactante, el cachorro responde mamando. La lactancia es esencial para la supervivencia de las crías, ya que además de alimento, proporciona anticuerpos calostrales (en las primeras 24 horas después del nacimiento). La lactancia es una manifestación del cuidado materno controlada tanto por el estado hormonal como por el sistema nervioso central 17. La madre puede empezar a dar leche a los primeros cachorros antes de terminar el parto, pero para ella, no es una prioridad hasta finalizar el parto 4. Los primeros días después del parto, la perra está prácticamente todo el tiempo amamantando a sus cachorros 8,14. Durante los primeros 21 días tras el parto, la perra se tumba y lame a los cachorros para estimular la lactancia; esta interacción es mayor por la noche 14. Cuando los cachorros son completamente capaces de desplazarse, ellos son los que inician el comportamiento de mamar 8,14 de manera que su duración y frecuencia van disminuyendo gradualmente. La posición preferida de la perra para amamantar a sus cachorros también varía; durante el día se ha observado con más frecuencia la posición sentada (Figura 3), mientras que, por la noche, es más frecuente la posición tumbada (Figura 4) 14. Esto parece que puede influir en el desarrollo de los cachorros, pero se necesitan más investigaciones. En estudios realizados con perros guía se observó que los cachorros de perras que con mayor frecuencia se tumbaban para amamantar tenían menos probabilidades de ser seleccionados para el adiestramiento que aquellos cuya madre amamantaba principalmente sentada o en estación 2.

El cachorro regula la frecuencia y el tiempo dedicado a mamar, aunque no se ha demostrado que exista una preferencia individual por una mama determinada. Cuando los cachorros terminan de mamar, simplemente sueltan el pezón, pero mientras estén mamando, la madre rara vez abandona el nido, al menos durante la etapa inicial del posparto. Después del día 13, la perra interrumpirá activamente la actividad de amamantar 17.

Cronología del comportamiento maternal

A medida que los cachorros se desarrollan, la frecuencia e intensidad del comportamiento maternal disminuyen 3,4,11. El tiempo que la madre dedica a lamer a los cachorros disminuye 6,17, al igual que el contacto materno: la madre pasa más tiempo alejada de los cachorros al disminuir su dependencia como fuente de calor 14. La duración y la frecuencia del amamantamiento también disminuyen gradualmente 1,14, y a medida que los cachorros tienen más fuerza y maman de forma más eficaz, la madre los dejará solos más a menudo.

En torno a las 3-4 semanas de edad se debe ofrecer alimento húmedo a los cachorros para que se acostumbren a la alimentación sólida y para complementar su dieta, ya que la producción de leche empieza a disminuir. A esa edad, los cachorros pueden abandonar el nido y, aunque desde el punto de vista nutricional, la lactancia no sea necesaria, los cachorros seguirán mamando, probablemente, por la gratificación emocional que conlleva 18.

Comportamiento del neonato hacia la madre

Durante el periodo neonatal, las actividades del cachorro consisten principalmente en mamar y dormir. Tras el nacimiento, los cachorros buscan un lugar cálido e intentan alcanzar una mama (parece que la atracción se ve favorecida por señales olfativas) para alimentarse lo antes posible. La actividad del neonato es mínima durante las dos primeras semanas de vida, permaneciendo cerca de su madre y de los demás cachorros (o de una fuente externa de calor), presumiblemente para mantener la temperatura corporal; como ya se ha señalado antes, la interacción normalmente es iniciada por la madre 14.

Cuando los cachorros abren los ojos y sus movimientos son más coordinados, la interacción entre la madre y la camada se vuelve más dinámica 6,8,14. Los cachorros empiezan a buscar activamente a la madre 6, los patrones de lactancia son más variables 14 y se observa una mayor interacción con diferentes actores (la madre, otro miembro de la camada, los juguetes y las personas). El gemido y/o el llanto de los cachorros indican malestar (p. ej., frío, hambre) y normalmente instan a la madre a responder a sus necesidades. Los criadores utilizan los niveles de ruido para valorar el nivel de indiferencia de la madre (Figura 5) 8, de manera que el llanto regular de una camada podría indicar un comportamiento maternal deficiente; por ejemplo, la madre no permanece el suficiente tiempo con sus cachorros y/o no dedica el suficiente tiempo a la lactancia o al lamido. 

Factores que determinan el comportamiento maternal

El comportamiento maternal se puede dividir en dos fases. Una fase crítica o sensible, asociada a importantes cambios hormonales durante el parto, seguida de una fase de mantenimiento, con un componente más psicosensorial y que dura hasta el destete 19. Aunque existe poca información disponible sobre lo que suscita el comportamiento maternal en la especie canina y las variaciones individuales, existen varios factores posiblemente implicados.

Factores hormonales y el estrés

Varias hormonas son las responsables del parto en la perra y, probablemente, también estén implicadas en el comportamiento maternal, aunque todavía no se conoce bien cómo lo regula cada hormona. Como consecuencia de una cascada de procesos hormonales se produce la caída brusca de progesterona que inicia el parto, el aumento de la secreción de estrógenos, oxitocina, relaxina, prolactina y prostaglandinas, así como el aumento o la disminución de determinados receptores. Concretamente, todavía no está claro el papel de la prolactina y la oxitocina en la regulación del comportamiento maternal. La oxitocina favorece las contracciones uterinas y parece tener un papel importante en las características maternales; en otras especies su influencia está bien descrita y en un estudio se ha asociado el nivel bajo de esta hormona con el canibalismo 20. El nivel de oxitocina en la saliva no es predictivo de la calidad del comportamiento maternal en la perra 21, sin embargo, la administración de oxitocina intranasal parece favorecer la expresión del comportamiento maternal después de la cesárea 22. No obstante, no existen estudios controlados que determinen los efectos de esta hormona ni el intervalo de tiempo en el que es eficaz. La prolactina, además de promover la lactancia, probablemente también contribuya al comportamiento maternal, aunque su mecanismo de acción no está claro. La caída de progesterona también parece desempeñar un papel, ya que explica los cambios comportamentales observados en la pseudogestación.

El parto y la maternidad se pueden percibir como una situación de estrés. Las perras muy estresadas parecen tener más dificultades para adaptarse a la maternidad y a los cambios que ésta requiere. Las feromonas tranquilizantes caninas pueden reducir el estrés y favorecer los cuidados maternales; se ha demostrado que su uso aumenta la disposición de la perra a permanecer con los cachorros durante más tiempo y mejora la relación general entre la madre y sus crías 8.

Estimulación vaginocervical y líquido amniótico

La estimulación vaginocervical parece ser importante en el comportamiento maternal, ya que las perras sometidas a cesárea, sin que el parto se haya iniciado, pueden tener problemas para interaccionar adecuadamente con sus cachorros, aunque todavía no se ha demostrado la importancia de esta estimulación (Figura 6).

El líquido amniótico también parece desempeñar un papel fundamental en la aceptación de los cachorros por parte de la madre 4,23. Una perra rechazará al cachorro una vez lavado, pero al cubrirlo de líquido amniótico, lo aceptará de nuevo 23, por lo que el líquido amniótico puede ayudar a mejorar el reconocimiento materno de la camada nacida por cesárea.

Paridad y tamaño de la camada

El efecto de la paridad sobre el comportamiento parece ser relativamente poco importante, al no observarse grandes diferencias entre las perras primerizas y las multíparas 1,4. La experiencia del parto mejora el reconocimiento de las necesidades del neonato por parte de la madre y reduce el nerviosismo asociado a los cambios fisiológicos durante el periodo que rodea al parto 1. Las perras multíparas tienden a mostrar un cuidado maternal constante, mientras que las primerizas mejoran su comportamiento maternal con el tiempo 7. En un estudio con criadores se encontró una sobrerrepresentación de problemas de comportamiento maternal en perras primíparas 24, por lo que es importante controlar el desarrollo del parto, en particular, en madres primerizas nerviosas ya que, debido a la falta de experiencia, el comportamiento maternal puede no ser adecuado o incluso ser anormal, como en el caso del canibalismo. Las madres de camadas pequeñas tienen un mayor contacto con cada uno de los cachorros y una valoración más alta del comportamiento maternal 1.

Genética y raza

La genética puede desempeñar un importante papel en el comportamiento maternal, pero todavía no se ha estudiado bien y, para muchos criadores, el cuidado maternal no es una prioridad en cuanto a la selección. La intervención del ser humano podría afectar negativamente a la interacción de la madre con sus cachorros, aunque podría ser recomendable evitar el cruce de perros cuyas madres mostraron un comportamiento maternal deficiente. Aunque existen informes anecdóticos sobre cómo las cualidades maternas pueden variar entre las razas, esto no se ha investigado en profundidad, y en un estudio no se señaló a ninguna raza como particularmente problemática en cuanto al comportamiento maternal 24. Sin embargo, en un estudio en el que se evaluaba el comportamiento maternal y el éxito en la selección de cachorros como perros guía, se observó que la raza Golden Retriever era mejor que la raza Pastor Alemán 2.

Comportamiento maternal inadecuado

La calidad del cuidado maternal se puede manifestar durante el parto. Una madre inexperta puede no saber cómo romper la bolsa amniótica o el cordón umbilical, lo que aumenta la probabilidad de que surjan complicaciones. Además, las perras que muestran poco interés en lamer a sus cachorros también pueden tener un deficiente comportamiento maternal durante el posparto. La perra normalmente elige un entorno tranquilo y seguro para parir y, si se siente amenazada, puede volverse agresiva. La agresividad hacia los cachorros es rara y, generalmente, está dirigida hacia los extraños y otras mascotas del hogar. Incluso una madre muy dócil puede mostrar agresividad si percibe una amenaza para sus cachorros. El comportamiento agresivo hacia los cachorros, en caso de observarse, suele aparecer en los primeros días después del parto, normalmente en perras primerizas, pudiendo producirse canibalismo. Las posibles causas incluyen el exceso de estrés, el hacinamiento y la desnutrición y, en perros de raza Kangal con historial de canibalismo materno, se ha descrito el bajo nivel de oxitocina y de lípidos en sangre 20. Por otra parte, según la experiencia de la autora, es posible que una perra primeriza nerviosa, al cortar el cordón umbilical, mate involuntariamente a sus cachorros y se los coma. La agalactia (falta de producción de leche) también se puede observar normalmente en madres primerizas sometidas a una cesárea prematura o con una enfermedad sistémica, aunque no se han realizado estudios que correlacionen la agalactia con el deficiente comportamiento maternal.

Efectos del cuidado maternal en el desarrollo cognitivo

Los estudios en ratas confirman que la calidad y la cantidad de interacciones maternas durante el inicio del posparto pueden influir en el desarrollo fisiológico, cognitivo y comportamental de las crías. Sin embargo, no está claro si esto mismo se puede extrapolar a la especie canina y, de ser así, en qué medida. En el perro, el periodo neonatal y el de transición se caracterizan por el rápido desarrollo neurológico y los resultados de varios estudios en los que se analiza el impacto del comportamiento materno en el desarrollo del animal son contradictorios 1,2,3, pareciendo existir dependencia según la raza y/o la principal función del animal. Así, en el caso de cachorros militares de raza Pastor Alemán, la elevada puntuación en el comportamiento de la madre influía positivamente en las características cognitivas necesarias para desempeñar el trabajo 1, mientras que en la selección de perros guía, los cachorros de madres con un mayor nivel de comportamiento maternal presentaban unas características que disminuían las probabilidades de ser elegidos. Por ejemplo, en estos cachorros era más probable que su nivel de actividad fuera más alto al quedarse solos, el periodo de espera antes de vocalizar era más corto al presentarles un objeto nuevo y mostraban un bajo rendimiento y poca constancia en la resolución de problemas 2. Además, en cachorros jóvenes (de dos meses de edad) también se obtuvieron resultados paradójicos en las pruebas sobre el manejo de las situaciones de estrés; en condiciones de laboratorio se observó que el mayor cuidado maternal afectaba positivamente a la capacidad de los cachorros 25, mientras que en cachorros criados en un entorno doméstico dicha influencia era negativa  3.

No hay duda de que la interacción precoz de la madre con los cachorros puede afectar a su capacidad cognitiva. Sin embargo, existen varias incógnitas; ¿cuál es la ventana crucial durante el posparto?, ¿cuál es el efecto a largo plazo en el rendimiento y el comportamiento de los perros?, ¿se puede compensar el deficiente comportamiento materno en una etapa posterior y cuál sería su eficacia en caso de ser posible? El periodo de socialización, que empieza en torno a las 3 semanas de edad y finaliza a las 12-14 semanas aproximadamente, puede ser de gran importancia, ya que los cachorros son más maduros en este periodo y, por tanto, más susceptibles a los efectos positivos y negativos de las interacciones con su madre, sus hermanos de camada, otros perros y personas. Debido a los numerosos factores implicados, es necesario investigar más sobre los efectos de las primeras experiencias de la vida para comprender mejor su impacto en el desarrollo del perro.

Conclusión

Aunque se deben seguir estudiando muchos aspectos del comportamiento maternal de la perra, el veterinario debe saber que ciertos factores pueden influir en gran medida en el periparto. Tal vez, lo más importante sea cuantificar los factores asociados a nivel individual y saber cómo se relacionan con el comportamiento maternal. Las perras primerizas nerviosas, así como las que se han sometido a una cesárea, requieren una mayor atención durante los primeros días del posparto. El comportamiento maternal deficiente se debe abordar cuanto antes para evitar cualquier efecto negativo duradero en el cachorro y minimizar la aparición de comportamientos no deseados en el futuro.